W 1993 wystąpił z Partii Liberalno-Demokratycznej i razem z niewielką grupką prawników utworzył Nową Partię Sakigake. Partia stała się częścią koalicji, która jeszcze w tym samym roku odsunęła od władzy PLD. W sierpniu Hatoyama został wiceszefem gabinetu premiera Morihiro Hosokawy. Jednakże 8 miesięcy później rząd Hosokawy upadł z powodu skandalu finansowego i do władzy powróciła PLD.
W 1996 Hatoyama był współzałożycielem Partii Demokratycznej i we wrześniu 1997 został jej sekretarzem generalnym. W 1998 Partia Demokratyczna połączyła się z trzema innymi partiami, tworząc „nową” Partię Demokratyczną. Od września 1999 do 2002 Hatoyama pełnił funkcję jej przewodniczącego. 20 września 2004 objął stanowisko sekretarza generalnego partii, które zajmował do maja 2009.
W maju 2009 ówczesny przewodniczący Partii Demokratycznej Ichirō Ozawa ogłosił swoją rezygnację ze stanowiska. Decyzja ta była następstwem skandalu finansowego. Jeden z doradców Ozawy został oskarżony o przyjęcie od jednej z japońskich firm nielegalnych środków w wysokości 21 mln jenów, przeznaczonych na finansowanie działalności i kampanii wyborczej Partii Demokratycznej. 16 maja 2009 na kongresie Partii Demokratycznej Hatoyama został wybranym jej nowym przewodniczącym i zarazem liderem opozycji.