Kościół Prawosławny Czechosłowacji odrodził się w 1945. Ze względu na to, że w ówczesnej sytuacji politycznej utrzymywanie kontaktów z Cerkwią Serbską było niemożliwe, został on podporządkowany jurysdykcji Patriarchatu Moskwy. Ustanowiono w Pradze autonomiczny egzarchat, a do Pragi przysłany został biskup rosyjski, Eleuteriusz (Woroncow), w celu sprawowania opieki duszpasterskiej nad pozostałymi 8 tysiącami wiernych (po przyłączeniu Rusi Zakarpackiej do ZSRR tamtejsi prawosławni przeszli pod jurysdykcję Patriarchatu Moskwy). W 1950 po zniesieniu unii z Rzymem do cerkwi tej zostali włączeni słowaccy grekokatolicy, którzy byli członkami Unii Użhorodzkiej. Zjednoczenie to nie trwało jednak długo, gdyż w 1968 władze zezwoliły na odrodzenie Kościoła Greckokatolickiego w Czechosłowacji. Wówczas powróciła do niego znaczna część wiernych prawosławnych. Po wojnie (lata 1946–1948) zasilili Cerkiew również Czesi – repatrianci z Wołynia, których przodkowie przyjęli w XIX w. prawosławie. Powstało wówczas w Czechach wiele nowych parafii prawosławnych.
9 września 1951 Rosyjski Kościół Prawosławny przyznał Kościołowi Prawosławnemu Czechosłowacji autokefalię.