W latach 1963–1972 wykładała prawo na Uniwersytecie Rutgersa (Rutgers University School of Law), natomiast w latach 1972–1980 na Uniwersytecie Columbia (była pierwszą kobietą zatrudnioną tam na stanowisku profesorskim, współtworzyła wówczas podręcznik na temat dyskryminacji ze względu na płeć).

W 1972 utworzyła Inicjatywę Praw Kobiet w Amerykańskim Związku Swobód Obywatelskich, zaś rok później została głównym radcą prawnym tego Związku. W tej to roli wielokrotnie występowała przed Sądem Najwyższym, gdzie prowadziła tak istotne sprawy dla problematyki równościowej jak Reed v. Reed, Frontiero v. Richardson, Weinberger v. Wiesenfeld czy też Duren v. Missouri.

Kariera sędziowska 14 kwietnia 1980 prezydent Jimmy Carter nominował ją na sędzię federalnego Sądu Apelacyjnego dla Okręgu Dystryktu Columbia, najbardziej prestiżowego amerykańskiego sądu federalnego po Sądzie Najwyższym. Ginsburg orzekała w sądzie apelacyjnym przez kolejnych 13 lat. Pomimo różnic światopoglądowych zaprzyjaźniła się wówczas z Antoninem Scalią, który do 1986 (kiedy to Ronald Reagan nominował go do Sądu Najwyższego) był sędzią w tym samym sądzie apelacyjnym.