Chcąc pozostać blisko męża, Ginsburg przeniosła się z Harvardu na Wydział Prawa Uniwersytetu Columbia (Columbia Law School), gdzie również brała udział w redagowaniu przeglądu prawniczego (stała się tym samym pierwszą kobietą, która redagowała przeglądy prawnicze na dwóch bardzo cenionych uczelniach amerykańskich). W 1959 ukończyła studia z tytułem licencjata nauk prawnych (Bachelor of Laws, LL.B.), uzyskując najlepsze wyniki na roku. W 2009 Uniwersytet Willamette przyznał Ginsburg honorowy doktorat nauk prawnych, podobnie uczyniły w 2010 Uniwersytet Princeton oraz Uniwersytet Harvarda w 2011.
W latach 1959–1961 była asystentką sędziego Edmunda L. Palmieriego w federalnym Sądzie Rejonowym dla Południowego Rejonu Nowego Jorku. Pomimo rekomendacji dziekana Wydziału Prawa Uniwersytetu Harvarda nie uzyskała asystentury u sędziego Sądu Najwyższego USA Felixa Frankfurtera, który odrzucił jej kandydaturę.
W latach 1961–1963 pracowała na Wydziale Prawa Uniwersytetu Columbia, gdzie prowadziła badania na temat szwedzkiego systemu prawnego.