Pierwsze powołanie do seniorskiej reprezentacji otrzymał pod koniec 2005 roku i zadebiutował w meczu z All Blacks. W ciągu kolejnego roku jeszcze trzykrotnie pojawił się na boisku, sześciokrotnie zaś pozostał na ławce rezerwowych, swój pierwszy start zaliczył zaś przeciwko Springboks w listopadzie 2006 roku. W 2007 roku z reprezentacją zdobył Triple Crown, a następnie otrzymał powołanie do składu na Puchar Świata w Rugby 2007. Po dwóch występach w podstawowej piętnastce doznał kontuzji, która miała go wyeliminować z dwóch pozostałych spotkań grupowych, szybka rehabilitacja sprawiła, że powrócił jednak na mecz z Argentyńczykami.
Irlandczycy z Bestem w składzie w 2009 roku zwyciężyli w Pucharze Sześciu Narodów dodatkowo zdobywając pierwszego od sześćdziesięciu jeden lat Wielkiego Szlema. Kilka miesięcy później został pominięty w powołaniach na tournée British and Irish Lions 2009, wyjechał jednak w roli kapitana na dwa mecze do USA i Kanady. Ponownie opaskę kapitana założył w Pucharze Sześciu Narodów 2012. Po ciężkiej kontuzji karku, która miała go wyeliminować z całego sezonu 2009/10, powrócił do rozgrywek reprezentacyjnych, początkowo do kadry A, a następnie do pierwszej reprezentacji, w której wystąpił we wszystkich spotkaniach Pucharu Sześciu Narodów 2010.