Obecny budynek Ashmolean Museum pochodzi z 1845. Został zaprojektowany przez Charlesa Roberta Cockerella i zbudowany stylu klasycystycznym przy Beaumont Street. Jedno jego skrzydło zajmują biblioteki Taylor Institution, wydziału języków średniowiecznych i współczesnych Uniwersytetu Oxfordzkiego. Budynek główny muzeum mieści kolekcję okazów archeologicznych i dzieła sztuki, w tym jedną z najświetniejszych kolekcji malarstwa prerafaelitów, zbiór ceramiki majolikowej i angielskich sreber. Dział archeologiczny to zapis archeologa Arthura Evansa, którym jest wyborna kolekcja greckiej i minojskiej ceramiki. Dział ten zawiera ponadto obszerny zbiór antyków ze starożytnego Egiptu i Sudanu. W muzeum mieści się też Griffith Institute, zajmujący się badaniami egiptologicznymi.
Kuratorzy i dyrektorzy muzeum Robert Plot (1683–1691) Edward Lhuyd (1691–1709) David Parry (1709–1714) John Whiteside (1714–1729) George Huddesford (1732–1755) William Huddesford (1755–1772) John Shute Duncan (1823–1829) Philip Duncan (1829) John Henry Parker (1869) Arthur Evans (1884–1908) David George Hogarth (1909–1927) Edward Thurlow Leeds (1928–1945) Sir Karl Parker (1945–1962) Robert W. Hamilton (1962–1973) Począwszy od 1973 stanowisko kuratora zostało zastąpione stanowiskiem dyrektora: D.T.