Przez ojca Aspurgosa Mitrydates był potomkiem wodzów macedońskich, a późniejszych królów, Antygona I Jednookiego, Antypatra oraz Seleukosa I Nikatora. Ci trzej służyli królowi Aleksandrowi III Wielkiemu. Wcześniejszy przodek Mitrydatesa, król Pontu Mitrydates II poślubił księżniczkę Laodikę, siostrę króla państwa Seleucydów Seleukosa II Kallinikosa i ciotkę króla Antiocha III Wielkiego. Mitrydates otrzymał imię na cześć Mitrydatesa VI Eupatora Dionizosa, króla Pontu i Bosporu. Ten był dziadkiem Dynamis, jego babki ojczystej.
Bardzo mało jest wiadomości o wczesnym życiu Mitrydatesa. Kiedy ojciec Aspurgos zmarł w 37 r., władzę nad Bosporem objęła matka Gepaepyris, jak wskazują na to znalezione jej monety. Królowa bowiem emitowała asy z wizerunkiem głowy mężczyzny zwróconej w prawo oraz napisem BACIΛEѠC MIΘPIΔATOY („[Moneta] króla Mitrydatesa”) na awersie. Niewątpliwie jest to wizerunek jej syna Mitrydatesa, króla Bosporu od r. 39/40 n.e. Owa moneta przekazywała ważne treści propagandowe, bowiem wskazany był na niej następca tronu. Sama matka wydaje się być w takim przypadku jakby władczynią-regentką, panującą od śmierci męża do czasu objęcia tronu przez nieletniego syna. Niewykluczone, że Mitrydates, gdy został królem, rządził razem z matką.