Kompetencje Rady zostały określone konstytucją apostolską Pawła VI Regimini ecclesiae z 1967. Sprowadzają się do prowadzenia i koordynowania dialogów ekumenicznych prowadzonych przez Kościół katolicki z innymi Kościołami i wspólnotami chrześcijańskimi oraz do podtrzymywania postawy ekumenicznej wewnątrz Kościoła katolickiego. Temu służy wydawanie przez Radę kolejnych dokumentów, przekładających idee ekumeniczne na język prawa kanonicznego. Są to między innymi: Dyrektorium ekumeniczne (część I – 1967, część II – 1970) dokument roboczy dotyczący dialogu ekumenicznego (1970) instrukcja o dopuszczaniu do komunii w Kościele katolickim chrześcijan innych wyznań (1972) dokument dotyczący współpracy ekumenicznej na szczeblu regionalnym, krajowym i diecezjalnym (1975) Dyrektorium w sprawie realizacji zasad i norm dotyczących ekumenizmu (1993), dokument pt. Ekumeniczny wymiar formacji osób trudniących się posługą duszpasterską (1995) dokument pt. "Wskazania dotyczące dopuszczania do Eucharystii między Kościołem Chaldejskim i Asyryjskim Kościołem Wschodu" (2001)