Konstytucją apostolską Pastor Bonus z 28 czerwca 1988 Jan Paweł II podniósł Sekretariat do rangi Papieskiej Rady, zaś papież Franciszek po reformie Kurii Rzymskiej w 2022 roku ustanowił ją jedną z dykasterii.
Rada reprezentuje Kościół katolicki w ramach Globalnego Forum Chrześcijańskiego.
Struktura i kompetencje Rada jest podzielona merytorycznie na dwie sekcje: wschodnią, zajmującą się stosunkami z kościołami na Wschodzie i zachodnią, zajmującą się stosunkami z wspólnotami kościelnymi i kościołami Zachodu oraz ze Światową Radą Kościołów. W skład Rady wchodzi około 30 członków - kardynałów, biskupów i konsultorów. Z urzędu członkami Rady są prefekci Kongregacji do spraw Kościołów Wschodnich i do spraw Ewangelizacji Ludów. Z Radą jest personalnie związana Komisja do spraw stosunków Wyznaniowych z Żydami, powołana przez Pawła VI w 1974 - przewodniczący i sekretarz Rady są przewodniczącym i sekretarzem Komisji.