mały|Pieczęć Zbigniewa Oleśnickiego z 1438 Na zjeździe w Opatowie w lutym 1434 roku przeforsował kandydaturę królewską małoletniego Władysława Warneńczyka, wbrew opozycji na czele której stał Spytko z Melsztyna. Po koronacji Władysława III biskup Oleśnicki, stojąc na czele Rady Opiekuńczej sprawującej dozór nad młodym królem, w latach 1434–1444 miał tak wielkie wpływy, że prawie samodzielnie prowadził politykę zagraniczną Królestwa Polskiego. Udało mu się doprowadzić do pokoju w Brześciu Kujawskim z Zakonem krzyżackim i ugruntować wpływy w Mołdawii. 31 grudnia 1435 roku podpisał akt pokoju w Brześciu KujawskimCodex diplomaticus Regni Poloniae et Magni Ducatus Lituaniae, wydał Maciej Dodgiel, t. 4, Wilno 1764, s. 133.. Przejściowo stracił wpływy, gdy w 1438 roku wbrew królowej Zofii sprzeciwił się przyjęciu korony czeskiej przez królewicza Kazimierza. Wyprawa zbrojna do Czech przeciw kontrkandydatowi, Albrechtowi Habsburgowi zakończyła się jednak porażką Jagiellończyka.
W 1438 roku biskup zawiązał także antyhusycką konfederację korczyńską. Rok później Oleśnicki rozprawił się z opozycją szlachecką, pokonując w bitwie pod Grotnikami tzw. stronnictwo proczeskie, gdzie według Długosza zabronił pochówku poległego tam przywódcy opozycji, Spytka z Melsztyna.