Parafii rosyjskiej przekazano w zamian znacznie mniejszą cerkiew Świętych Symeona i Anny w Tallinnie.
II wojna światowa i okres ZSRR Parafia rosyjska ponownie zaczęła funkcjonować w soborze w 1940 r., po aneksji Estonii przez ZSRR i ponownym włączeniu Estońskiego Kościoła Prawosławnego w jurysdykcję Patriarchatu Moskiewskiego.
Po zajęciu Estonii przez III Rzeszę wskutek agresji na ZSRR sobór został w 1941 r. zamknięty. Niemieckie władze okupacyjne rozważały jego całkowite zniszczenie. Do ponownego otwarcia cerkwi w marcu 1945 r. doprowadził arcybiskup narewski Paweł. W 1947 r. wiernym odebrano piwnice świątyni, gdzie znajdowała się dolna cerkiew św. Andrzeja, po czym zaadaptowano je na schron, a następnie magazyn książek. W latach 60. XX wieku istniał projekt przebudowy całego soboru na planetarium, czemu skutecznie przeciwstawił się biskup talliński i estoński Aleksy.
W 1990 r. w soborze odbyła się chirotonia biskupia archimandryty Korneliusza (Jakobsa), który objął następnie urząd biskupa tallińskiegometropolita Korneliusz, R. Rumiancew, Kafiedralnyj..., s. 29..