Klub, wciąż znany pod nazwą Dundalk GNR, na swój pierwszy pierwszoligowy mecz udał się do miasta Cork, gdzie 21 sierpnia 1926 roku przegrał 1:2 z miejscowym klubem Fordsons.
W roku 1930 klub zmienił nazwę na Dundalk Football Club, która obowiązuje do dziś. W sezonie 1932/1933 Dundalk pierwszy raz w swej historii zdobył tytuł mistrza Irlandii. Jest pierwszym klubem spoza Dublina, który zdobył mistrzostwo po odzyskaniu niepodległości. Dundalk wraz z Bohemians i Shamrock Rovers może poszczycić się najdłuższym nieprzerwanym okresem gry w I lidze. W 1936 roku klub przeniósł się na do dziś używany stadion Oriel Park. W latach 70. i 80. klub Dundalk popisał się serią pięciu meczów u siebie bez porażki w europejskich pucharach grając przeciwko takim zespołom jak: PSV Eindhoven, Hajduk Split, Celtic F.C., FC Porto oraz Tottenham Hotspur. Klub zdobył 11 tytułów mistrzowskich, ponadto 9-krotnie zdobył Puchar Irlandii, oraz 5 razy był finalistą Pucharu Irlandii. Jest jednym z najbardziej utytułowanych klubów w swym kraju. Niemal stu piłkarzy grających w