Kiedy w 1924 r. Partia Pracy utworzyła swój pierwszy rząd Henderson objął w nim tekę ministra spraw wewnętrznych. W drugim rządzie, w latach 1929–1931, Henderson był ministrem spraw zagranicznych. W 1931 r. sprzeciwił się powstaniu rządu narodowego. Wraz z większością laburzystowskich deputowanych przeszedł do opozycji i stanął na czele Partii Pracy. Przegrał jednak wybory w 1931 r. i rok później zrezygnował ze stanowiska.
Ostatnie lata Henderson powrócił do Izby Gmin w 1933 r., wygrywając wybory uzupełniające w okręgu Clay Cross. W następnych latach był przewodniczącym Konferencji Rozbrojeniowej w Genewie oraz został uhonorowany pokojową nagrodą Nobla w 1934 r.
Zmarł w 1935 r. Dwóch jego synów, William i Arthur, również zostało laburzystowskimi politykami.
Bibliografia Nobel biography
Kategoria:Nobliści – nagroda pokojowa Kategoria:Brytyjscy ministrowie spraw wewnętrznych Kategoria:Brytyjscy ministrowie spraw zagranicznych Kategoria:Brytyjscy związkowcy Kategoria:Brytyjscy parlamentarzyści 1900–1906 Kategoria:Brytyjscy parlamentarzyści 1906–1910 Kategoria:Brytyjscy parlamentarzyści 1910–1910 Kategoria:Brytyjscy parlamentarzyści