Najpóźniej w czasie trwania okresu Uruk oba osiedla połączyły się, tworząc miasto Uruk.
Dominacja Uruk nad innymi miastami zaczęła się już w okresie Uruk, nazwanym od tego miasta. W czasie tego liczącego tysiąc lat okresu, w IV tys. p.n.e., Uruk stało się najważniejszym miastem-państwem oraz centrum handlowym, kultowym i administracyjnym w całej południowej Mezopotamii.
Pod względem architektonicznym okres Uruk znany jest w Uruk najlepiej z serii monumentalnych budowli o charakterze kultowym lub administracyjnym, odkrytych na obszarze dwóch centrów kultowych – w dzielnicy E-ana i w dzielnicy z ziguratem boga Anu. Do najstarszych z nich należą świątynia wapienna (), kamienny budynek (, ) i świątynia kamiennych stożków (, ), pochodzące z warstwy Uruk V i datowane na ok. 3600 p.n.e. Wiele nowych monumentalnych budowli wzniesiono w późnej fazie okresu Uruk (warstwa Uruk IV), pod koniec IV tys. p.n.e., m.in. budynek Riemchen, budowle A – E, czy wielki dziedziniec (). Do ich dekoracji użyto tysięcy malowanych stożków glinianych, przymocowanych do ścian tak, by ich pomalowane na różne kolory główki tworzyły wzór (tzw. mozaika sztyftowa).