W kolejnym sezonie Bergkamp zaczął regularnie występować w pierwszej drużynie, został mistrzem kraju w 1990 roku, zdobył Puchar UEFA w 1992 roku oraz Puchar Holandii w następnym sezonie. Od 1991 do 1993 roku był najlepszym holenderskim napastnikiem i „Graczem roku” w 1992 i 1993 roku. Łącznie Bergkamp zdobył 122 gole w 239 meczach dla swojego macierzystego klubu.
Przed rozpoczęciem sezonu 2008/2009 trenerem Ajaksu Amsterdam został Marco van Basten, a jego asystentem został właśnie Bergkamp.
Inter Mediolan Latem 1993 roku Bergkamp i jego kolega klubowy Wim Jonk podpisali kontrakty z Interem Mediolan. Jednakże jego pobyt we Włoszech w mniejszym stopniu obfitował w sukcesy. Chociaż Dennis zdobył swój drugi w karierze Puchar UEFA w 1994 roku, było mu ciężko zaadaptować się do włoskiego catenaccio, defensywnego stylu gry. Dla Interu zdobył jedynie 11 goli w 50 meczach. Jego kłopoty potęgowały nie najlepsze stosunki z włoską prasą oraz kilkoma graczami z zespołu.