Zyskał rozgłos w 1966 roku w Princeton, gdy podczas spotkania Grupy 47, wpływowego w latach 50. forum dyskusyjnego niemieckich pisarzy i krytyków, zaatakował zebranych za opisywactwo i zbiorowo wyzwał znanych kolegów po piórze od „impotentów”.
Debiutował w 1966 krótką powieścią Szerszenie. Sztuka Publiczność zwymyślana, wydana w tym samym roku, przyniosła mu szeroki rozgłos. Był członkiem założycielem frankfurckiego wydawnictwa Verlag der Autoren w 1969 roku i w latach 1973–1977 członkiem Stowarzyszenia Autorów w Grazu. W latach 80. podróżował m.in. po Alasce, Japonii i Jugosławii. Wydana w 1996 roku jako relacja z podróży Podróż zimowa nad Dunaj, Sawę, Morawę i Drinę albo sprawiedliwość dla Serbii (Eine winterliche Reise zu den Flüssen Donau, Save, Morawa und Drina oder Gerechtigkeit für Serbien), w której również Serbowie przedstawieni zostali jako ofiary wojny domowej, wywołała i wywołuje do dziś liczne kontrowersje. W 2005 roku postawiony przed trybunałem ONZ w Hadze były serbski prezydent, Slobodan Milošević, powołał Handkego jako świadka obrony.