W 1953 roku Universal-International zatrudniło Huntera na stanowisku producenta personelu (staff producer) uznając jego wcześniejsze działania w roli producenta i reżysera. W trakcie swojej kariery Hunter wyprodukował filmy z różnych gatunków, ale największy sukces zawdzięcza beztroskim komediom i musicalom oraz melodramatycznym „wyciskaczom łez”, w których ważnymi punktami były romans i splendor. Pierwszym jego sukcesem był remake z 1954 roku filmu Magnificent Obsession (1935), w którym wystąpili Rock Hudson i Jane Wyman. W 1959 roku Hunter zajął się produkcją przebojowej komedii Telefon towarzyski z Doris Day i Rockiem Hudsonem w obsadzie. W trakcie kariery, Hunter regularnie współpracował z tymi samymi aktorami, m.in. z Doris Day, Rockiem Hudsonem (przyjaźnił się z nim), Debbie Reynolds (Tammy and the Bachelor, 1957), Sandrą Dee, Virginią Grey i Laną Turner. Hunter stał się znany dzięki częstej produkcji remake’ów filmowych przebojów, m.in. Wspaniałej obsesji (1954), Poszukiwaczy złota (1955), My Man Godfrey (1957), Zwierciadła życia (1959), Bocznej ulicy (1961), Madame X (1966).