W wieku 14 lat akademia Clairefontaine nie dostrzegła jego talentu.
Kariera klubowa Rennes Bakayoko zadebiutował w rozgrywkach Ligue 1 24 sierpnia 2013 roku w meczu przeciwko Évian TG, rozgrywając całe spotkanie. Był jednym z wyróżniających się piłkarzy i swoją dobrą postawą przyciągnął uwagę większych klubów. AS Monaco Bakayoko dołączył do AS Monaco w lipcu 2014 roku za 7 milionów funtów, i zadebiutował w klubie 10 sierpnia 2014 roku w meczu Ligue 1 z FC Lorient. Potem nie grał przez ponad dwa miesiące a reszta jego sezonu została przerwana przez kontuzje i niezbyt dobrą formę. Menedżer Jardim twierdził, że Bakayoko nie jest dobrze przygotowany do meczów i czasami spóźnia się na treningi. Bakayoko postanowił zmienić swoje zachowanie. Dodatkowo rozpoczął trenowanie boksu, zmienił dietę i uczęszczał na siłownię. Pomógł mu w tym były reprezentant Francji Claude Makélélé, który został mianowany dyrektorem sportowym w klubie. Bakayoko zasięgnął również porady od byłego trenera młodzieżowego w Rennes, Yannicka Menu. W rezultacie, wraz z Jérémym Toulalanem i Mario Pašaliciem, którzy opuścili klub w 2016 roku, Bakayoko stał się podstawowym zawodnikiem, pomagając klubowi w zdobyciu tytułu Ligue 1 w sezonie 2016-17. Znalazł się także w drużynie sezonu ligi francuskiej.