W 1935 Komitet Centralny Komunistycznej Partii Armenii podjął decyzję o utworzeniu odrębnych muzeów. Muzea te otrzymały obiekty, które pierwotnie były częścią Muzeum Historii Armenii: Muzeum Sztuki Armeńskiej SRR zostało zorganizowane na bazie Departamentu Sztuki Muzeum Historii Armenii (dzisiejszej Narodowej Galerii Armenii); 1660 obiekty zostały przekazane do nowo powstałego Muzeum Sztuki. Muzeum Literatury (dzisiejsze Muzeum Literatury i Sztuki im. Czarenca) było zorganizowane na bazie Departamentu Literatury Muzeum Historii Armenii; 301 obiekty i 1298 rękopisów zostały przekazane do nowo powstałego Muzeum Literatury.
Założone w 1978 Państwowe Muzeum Etnograficzne otrzymało 1428 obiektów i 584 zdjęć. Państwo finansuje muzeum i jest właścicielem zarówno kolekcji, jak i budynku.
Kolekcja Obecnie muzeum podzielone jest na pięć departamentów: archeologii (35 procent głównej kolekcji), etnografii (8 procent), numizmatyki (45 procent), dokumentów (12 procent) oraz nowej i współczesnej historii.
W Muzeum Historii Armenii znajduje się kolekcja 400 000 przedmiotów.