1996 roku Darnielle zaczął współpracę z innymi muzykami, m.in. Alastairem Galbraithem i Simon Joyner. Nagrania grupy w tym okresie pojawiały się na bardzo licznych kompilacjach, a kolejne płyty wydawały różne wytwórnie.
W 2002 roku - od płyty Tallahassee, poświęconej parze znajomych Darnielle'a, opisanych jako The Alpha Series - zespół zaczął wydawać płyty przez niezależną wytwórnię o dużym zasięgu 4AD; odtąd płyty grupy są profesjonalnie produkowane i zyskały szerszy rozgłos. Po promującej album trasie koncertowej do zespołu dołączył uczestniczący jeszcze w nagraniu Tallahassee basista Peter Hughes. Kolejny album We Shall All Be Healed jako pierwszy zawierał wątki autobiograficzne z biografii Darnielle'a. Po wydaniu The Sunset Tree w 2005 (także zawierającej wątki autobiograficzne), pojawiła się płyta Get Lonely, która jako pierwsze wydawnictwo zespołu pojawiła się na liście Billboard 200. W 2007 do zespołu dołączył Jon Wurster. Tematy powiązane z Biblią poruszała płyta Heretic Pride z 2008, a zwłaszcza wydana rok później The Life of the World to Come.