Architektem odpowiedzialnym za jej wzniesienie był Wasilij Gariajew, który swój projekt oparł na podstawie wybudowanego w latach 1703–1710 soboru Świętej Trójcy w Wierchoturie. Zaledwie 6 lat po rozpoczęciu prac budowlanych otwarto pierwszy budynek soboru – kaplicę Świętych Apostołów Piotra i Pawła. Budowa soboru przyspieszyła, gdy w 1727 ustanowiono eparchię irkucką, która wydzielona została z eparchii tobolsko-tiumeńskiej. W tym samym roku zakończono budowę dzwonnicy, a 22 lipca konsekrowano znajdującą się obok niej kaplicę św. Jana Rycerza, która istniała do r. 1818. Świątynię ukończono w 1746 i poświęcono 25 września tegoż samego roku. Została ona soborem katedralnym i była nim aż do 1894 r., kiedy to ukończono budowę nowej, najważniejszej świątyni Irkucka – katedralnego soboru Kazańskiej Ikony Matki Bożej.
W 1755 rozpoczęto budowę kamiennego muru wokół soboru, zaś w latach 60. XVIII w. do soboru dobudowano trzy kaplice: od północy – Kazańskiej Ikony Matki Bożej, a od południa – pw. Jana Chrzciciela oraz pw. Wszystkich Świętych. W 1771 w soborze pochowano biskupa Sofroniusza Irkuckiego.