W latach 1942–1945 White służył w U.S. Army Intelligence Corps. Po zwolnieniu z wojska przeniósł się do Nowego Jorku, gdzie w latach 1945–1946 studiował estetykę i historię sztuki na Columbia University pod kierunkiem Meyera Schapiro. Pod jego wpływem White zainteresował się psychologicznymi aspektami fotografii. Pracował jako fotograf w Museum of Modern Art, gdzie zaprzyjaźnił się z Beaumontem Newhallem i jego żoną Nancy. Oni wprowadzili go w krąg znanych fotografów, takich jak Henry Callahan, Paul Strand i Edward Weston. W 1946 r. poznał Alfreda Stieglitza, który wywarł istotny wpływ na jego twórczość.
W tym samym roku White przeniósł się do San Francisco, by wraz z Anselem Adamsem nauczać fotografii w California School of Fine Arts (obecnie San Francisco Art Institute). W 1952 r. wraz z m.in. Adamsem, Newhallami i Dorotheą Lange założył pismo „Aperture”. Po przeprowadzce do Rochester rozpoczął pracę jako wykładowca w Rochester Institute of Technology (1952–1964) i kurator wystaw w George Eastman House (1952–1956). Zorganizował między innymi trzy duże, tematyczne wystawy: Camera Consciousness (1954), The Pictorial Image (1955) i Lyrical and Accurate (1956). W latach 1965–1974 nauczał i wystawiał w Massachusetts Institute of Technology, najpierw jako profesor wizytujący, a od 1969 jako tenured professor. W 1970 r.