Równowaga między światami nie pozwala na podróżowanie pomiędzy nimi, lecz bohaterki Najdłuższej podróży i Dreamfalla (odpowiednio April Ryan i Zoë Castillo) odkryły różne sposoby na przechodzenie z ich rodzimego Starku do Arkadii i z powrotem.

Po katastrofalnej Awarii, będącej wynikiem wydarzeń z Najdłuższej podróży w 2209 roku, społeczeństwo w Stark rozpada się, gdyż miliardy ludzi uzależniło się od technologii świadomego śnienia wynalezionej przez korporację WatiCorp. Tymczasem w Arkadii złowrogie Imperium Azadi ponownie umacnia swoją władzę na skutek „zbierania snów” przez wieżę, którą wybudowali w mieście Markurii.

Postacie Gracz kieruje trzema postaciami: Zoë Castillo, Kianem Alvane (gracz wcielał się w nich również w Dreamfallu) oraz Sagą, nową bohaterką, która pojawia się w pierwszym odcinku gry jako niemowlę. Los April Ryan, protagonistki Najdłuższej podróży i trzeciej głównej bohaterki Dreamfallu, która w poprzedniej części została prawdopodobnie zabita, pozostaje nieznany. Jej aktorka głosowa – Sarah Hamilton – jest zaangażowana w tworzenie gry, jednak jej rola nie została ujawniona. Aktorka głosowa Zoë, Ellie Conrad-Leigh, wyraziła gotowość do powtórzenia swojej roli, lecz Red Thread Games nie potwierdziło oficjalnie jej powrotu.