Szczególnie udane przykłady tej działalności Collinsa, to jego udział w nagraniu dwóch cenionych przez krytykę albumów gitarzystów Genesis, na których nie tylko zagrał jako perkusista (w pierwszym przypadku), lecz także zaśpiewał niektóre główne partie wokalne: „Star of Sirius” pierwszy album solowy wirtuoza gitary Steve’a Hacketta Voyage of the Acolyte (1975), nagrany po odejściu Gabriela – ale jeszcze przed odejściem samego Hacketta z Genesis. Album ten, z uwagi na jego fantastykę i piękno ekspresywnej, melodyjnej gry na gitarach, z tytułami opiewającymi postacie z kart tarota i podobne, nagrany został z udziałem wszystkich członków Genesis oprócz klawiszowca Tony’ego Banksa. Płyta ta bywa uważana de facto za album Genesis, najbardziej gitarowy ze wszystkich. Zaśpiewała tam również wokalistka i multiinstrumentalistka Sally Oldfield, siostra multiinstrumentalisty Mike’a Oldfielda, autora m.in. Tubular Bells. Collins był dwa lata później głównym wokalistą w dwóch utworach, w tym wyjątkowo w duecie (na przemian) z sopranistką Viv McCulloch w utworze „God if I Saw Her Now”, w jeszcze bardziej akustycznym, gitarowym albumie pierwszego gitarzysty Genesis, Anthony’ego Phillipsa, (1977), wydanego po latach ponownie, w znacznie rozszerzonym wydaniu (2008).