W 1970 Collins odpowiedział na zamieszczone w Melody Maker ogłoszenie Genesis, dotyczące zatrudnienia w zespole „perkusisty wrażliwego na muzykę akustyczną i gitarzysty dwunastostrunowego”Coleman, str 61.. Grupa zamieściła ogłoszenie po kolejnym odejściu trzech perkusistów, uczestniczących w nagraniu jedynie dwóch płytBillboard Magazine, Online. „Genesis” Biography. .. Przesłuchanie miało miejsce w domu rodziców Petera Gabriela. Kandydaci wykonywali utwory z drugiej płyty zespołu – Trespass (1970). Collins przyjechał wcześniej i choć nie znał tych utworów, nauczył się ich, słuchając kandydatów grających przed nimColeman, str 63.. Wygrał przesłuchanie i rok później wziął udział w nagraniu albumu Nursery Cryme. Mimo że w ciągu następnych pięciu lat był głównie perkusistą i okazjonalnie drugim wokalistą, zaśpiewał w tym okresie samodzielnie dwie piosenki – „For Absent Friends” (z Nursery Cryme) i „More Fool Me” (z Selling England by the Pound – 1973). mały|lewo|250px|Koncert Genesis w Pittsburghu, 2007 W 1974, podczas nagrywania podwójnego, epickiego, koncepcyjnego albumu Genesis The Lamb Lies Down on Broadway, muzyk ambientu i producent Brian Eno, który przetworzył elektronicznie utwór „The Grand Parade of Lifeless Packaging”, co nazwano na okładce neologizmem Enossification, poszukiwał perkusisty do nagrania swojego albumu