Szczególny rozwój administratury nastąpił w II poł. XV stulecia i w I poł. wieku następnego dzięki darom i nadaniom księcia Iwana Wasylewicza Jarosławowicza, a następnie jego syna Fiodora, który odziedziczył księstwo pińskie dzięki małżeństwu z Heleną Olelkowiczówną. Fiodor, fundując kolejne świątynie prawosławne, podejmował decyzje o ich wznoszeniu bez konsultacji z biskupem. Prawdopodobnie dążył w ten sposób do uzależnienia niższego duchowieństwa wyłącznie od siebie. Zaniepokojony zaistniałą sytuacją biskup turowski Wassian I przedstawił sprawę królowi Aleksandrowi Jagiellończykowi, a ten zakazał budowy cerkwi bez zgody hierarchy, zaś już istniejące polecił oddać pod jego kontrolę.
Fiodor Iwanowicz zmarł bezpotomnie w 1519. Król Zygmunt I Stary przekazał Pińsk królowej Bonie. Zarządzała ona miastem i dawnym księstwem pińskim jako starostwem. W 1522 Zygmunt Stary potwierdził przywilej Aleksandra Jagiellończyka dotyczący fundowania świątyń w eparchii. W XVI w. doszło do ukształtowania się przebiegu granic eparchii turowsko-pińskiej. W jej skład wchodził powiat piński, dawne Księstwo Dubrowickie, włości bobrykowska i wiadzka. W II połowie stulecia do eparchii włączono także dawne księstwa turowskie i horodeckie.