Później pełnił obowiązki między innymi zastępcy dowódcy pancernika USS „Pennsylvania” oraz pracownika wydziału Public Relations w biurze Szefa Operacji Morskich w Waszyngtonie.
Po awansie do stopnia komandora (Captain) w czerwcu 1935, dowodził 6. Dywizjonem Niszczycieli, później, po okresie służby na lądzie, pancernikiem USS „Tennessee”. W styczniu 1941 został kontradmirałem (Rear Admiral), dowódcą 2. Eskadry Krążowników. W lutym następnego roku awansował do stopnia wiceadmirała (Vice Admiral). Dowodził TF.3, przemianowaną później na TF.23, następnie 4. Flotą oraz Siłami Południowego Atlantyku w składzie Floty Atlantyckiej z kwaterą w Recife w Brazylii. W listopadzie 1944, w stopniu pełnego admirała (Admiral) został dowódcą Floty Atlantyckiej. Odszedł w stan spoczynku w kwietniu 1947. Zmarł w pięć lat później i został pochowany na Narodowym Cmentarzu w Arlington.
Na jego cześć został nazwany niszczyciel USS „Jonas Ingram”.
Bibliografia Admiral Jonas H. Ingram, USN (Retired), (1887-1952), w: Naval History and Heritage Command Jonas Howard Ingram, w: Arlington National Cemetery