W 1985 objął katedrę leningradzką. Pięć lat później, po śmierci patriarchy Pimena, został wybrany na jego następcę. W nowej rzeczywistości politycznej, po upadku ZSRR, z powodzeniem działał na rzecz uzyskania przez Rosyjski Kościół Prawosławny znaczącej pozycji społecznej i politycznej. W okresie sprawowania przezeń urzędu Kościół reaktywował bądź założył kilkanaście tysięcy parafii, kilkaset klasztorów, nawiązał szerokie kontakty międzynarodowe, na nowo podjął działalność charytatywną, współpracę z wojskiem i służbą więzienną. Patriarcha blisko współpracował przy tym z kolejnymi prezydentami Rosji, oczekując od rządu ochrony dominującej pozycji prawosławia wśród innych wyznań religijnych obecnych w kraju. Zmarł w 2008, najprawdopodobniej wskutek kolejnego zawału serca.
Według dokumentów z Archiwum Mitrochina od 1958 był tajnym współpracownikiem KGB o pseudonimie „Drozdow”.
Oprócz ojczystego języka rosyjskiego biegle posługiwał się językiem estońskim.