Zgodnie z postanowieniami traktatu pokojowego, kończącego w roku 1433 wojnę lombardzką, przebywał kilka lat w Wenecji i Mantui jako zakładnik. Po uwolnieniu został, w roku 1437, pasowany na rycerza przez cesarza Zygmunta Luksemburczyka W tym samym roku poślubił w Gubbio Gentilę Brancaleoni.
Jako szesnastolatek rozpoczął, pod wodzą Niccola Piccinina, karierę zaciężnego żołnierza. W roku 1441 odznaczył się przy zdobywaniu zamku San Leo, który miał zostać w rękach Federica do końca życia. Po rezygnacji Piccinina udał się do Pesaro, by bronić miasta przed zakusami swego największego wroga w regionie Marche, Sigismonda Pandolfo Malatesty, władcy Rimini.
22 lipca 1444 roku zginął z rąk skrytobójców brat przyrodni Federica, Oddantonio da Montefeltro, niedawno obdarowany mitrą książęcą przez papieża Eugeniusza IV. Federico, który prawdopodobnie uczestniczył w spisku, ale którego nigdy nie pociągnięto do odpowiedzialności, natychmiast przejął władzę nad Urbino. Sytuacja finansowa małego księstwa była jednak tak zła, że nowy władca musiał nadal parać się wojaczką.