W 1946 r. otrzymał stanowisko parlamentarnego sekretarza w Ministerstwie Paliwa i Mocy. W 1947 r. stanął na czele tego departamentu. W lutym 1950 r. objął tekę ministra ds. ekonomii. W październiku 1950 r. został członkiem gabinetu jako kanclerz skarbu. Na tym stanowisku musiał stawić czoła problemom finansowym kraju, związanym z kosztami udziału Wielkiej Brytanii w wojnie koreańskiej. Przedstawiony przezeń w 1951 r. budżet oszczędności spotkał się krytyką wielu członków gabinetu, a dwóch z nich (Aneurin Bevan i Harold Wilson) podało się do dymisji. Kryzys jaki na tym tle wybuchł w Partii Pracy doprowadził do przedterminowych wyborów i porażki Partii Pracy.
Gaitskell do 1955 r. był kanclerzem skarbu w laburzystowskim gabinecie cieni. W 1954 r. został dodatkowo skarbnikiem Partii Pracy. Po rezygnacji Attlee’ego w 1955 r. wygrał wybory na lidera laburzystów i został jednocześnie Liderem Opozycji. W partii dochodziło do wewnętrznych wstrząsów i przetasowań po kolejnych porażkach wyborczych, ale ostatecznie Gaitskellowi udało się odbudować jej jedność. Jako przywódca opozycji wykazał się szczególną aktywnością w okresie kryzysu sueskiego. Był przeciwnikiem pojawiających się w jego partii dążeń do jednostronnego rozbrojenia Wielkiej Brytanii.