W czerwcu 1993 został mianowany sekretarzem w Ministerstwie Spraw Wewnętrznych. W lipcu 1994 został zastępcą whipa, a w roku następnym whipem. Od 1996 do 1997 zajmował stanowisko podsekretarza stanu w Foreign and Commonwealth Office.
W opozycji Po utracie władzy przez konserwatystów, w czerwcu 1997 został rzecznikiem opozycji ds. konstytucyjnych. Następnie od maja 1999 do listopada 2003 był ministrem zdrowia w gabinecie cieni. Od maja do grudnia 2005 w gabinecie cieni Partii Konserwatywnej pełnił funkcję ministra spraw zagranicznych, a od grudnia 2005 do maja 2010 ministra obrony.
Od listopada 2003 do maja 2005 był jednym z dwóch współprzewodniczących Partii Konserwatywnej. W październiku 2005 ubiegał się o przywództwo w partii. W głosowaniu zajął trzecie miejsce, przegrywając z Davidem Cameronem i Davidem Davisem.
Powrót do rządu Po wygranej konserwatystów w wyborach w 2010 i utworzeniu koalicyjnego rządu z Liberalnymi Demokratami 11 maja 2010 objął stanowisko ministra obrony w gabinecie Davida Camerona. W październiku 2011 został zmuszony do dymisji w wyniku skandalu, jaki wywołały informację o szczególnej roli, jaką w kierowanym przez Foxa resorcie odgrywał Adam Werritty, bliski osobisty przyjaciel ministra, m.in. drużba na jego ślubie.