W latach 50. XX wieku teatr przeniósł się z Kina Mugrabi do nowej sali przy ulicy Nahmani 4. Następnie, w grudniu 1961 przeniósł się na róg ulic Dizengoffa z Frishmana. W 1971 opiekę nad teatrem przejęły władze miejskie Tel Awiwu. Od tego momentu jest Teatrem Miejskim Cameri w Tel Awiwie.
W 2003 teatr przeniósł się do nowoczesnego kompleksu Tel Awiw Performing Arts Center (starą siedzibę zajął Teatr Beit Lessin). W 2005 Teatr Cameri otrzymał prestiżową Nagrodę Izraela.
Budynek teatru thumb|right|240px|Nowa siedziba Teatru Cameri thumb|right|240px|Nowa siedziba Teatru Cameri W marcu 1988 położono kamień węgielny pod budowę nowej siedziby dla teatru. Budynek miał stanowić część nowoczesnego kompleksu kulturalnego Tel Awiw Performing Arts Center, który został zaprojektowany przez architekta Jaakova Rechtera. Rozwiązania zastosowane w budynku są nowatorskie i zaawansowane technologicznie. Umożliwia to prowadzenie bardzo zróżnicowanej działalności teatralnej, która wykracza poza standardowe schematy teatru.