W tym samym roku z Thompsonem skontaktował się Phil Collins, będący pod wrażeniem gry dotychczasowej pracy perkusisty. Collins szukał muzyka, który zastąpiłby Billa Bruforda na koncertach grupy Genesis. Thompson posiadał umiejętność, której Collins pilnie poszukiwał – w zespole Zappy nauczył się grać w perkusyjnym duecie. Perkusista dołączył do zespołu i w ciągu 10 dni nauczył się grać wszystkie utwory z nadchodzącej trasy koncertowej promującej płytę Wind & Wuthering. Thompson odbył z Genesis trasę koncertową, następnie zagrał na perkusji na płycie byłego gitarzysty zespołu – Steve’a Hacketta, a w 1978 ponownie ruszył z grupą w trasę, tym razem promującą album …And Then There Were Three….
Po trasie koncertowej Genesis zawiesiło na pewien czas działalność z powodów kłopotów osobistych Collinsa. Muzycy skupili się na swoich projektach solowych – Thompson zagrał na płycie klawiszowca zespołu Tony’ego Banksa A Curious Feeling, a także wystąpił gościnnie u wielu innych artystów - m.in. u Freddiego Hubbarda. W 1980 zespół wznowił działalność, nagrał płytę Duke i ruszył wraz z Thompsonem w kolejną trasę koncertową.