W 1924 arcybiskup wileński i litewski Eleuteriusz (Bogojawleński) skierował do miasta nowo wyświęconego kapłana, ks. Ilję Gabca, który pełnił funkcję proboszcza parafii w Oniksztach do swojej śmierci w 1928. Przez kolejne sześć lat parafia nie posiadała stałego kapłana i nabożeństwa odbywały się w niej nieregularnie. Mimo tego wierni własnym kosztem wznieśli drewniany dom proboszcza. W 1935 do miasta przybył ks. Nikołaj Sawicki. Zorganizował on przy parafii żeńskie stowarzyszenie dobroczynne św. Aleksandra Newskiego. W 1937 liczba parafian wynosiła 386 wiernych.
W 1941 ks. Sawickiego zastąpił ks. Timofiej Orłow. Parafia liczyła w tym momencie 296 osób. Po zniszczeniu cerkwi św. Sergiusza z Radoneża w Ucianie, ówcześnie świątyni parafialnej dla dalszych 121 prawosławnych, grupa ta została przypisana do parafii w Oniksztach. W 1947 placówka duszpasterska została zarejestrowana przez władze radzieckie. Rok później jej nowym proboszczem został ks. Aleksandr Własow.