Równolegle podjęto modernizację starszych samolotów do wersji Tu-160M i 2 lutego 2020 roku oblatano pierwszy zmodernizowany samolot (Igor Sikorski, nr fabr. 4-05). Otrzymał on numer boczny 14 (pierwotnie: 22). W zmodernizowanych samolotach ujednolicono awionikę, silniki, układ sterowania, układ paliwowy i uzbrojenie z Tu-160M2. Napęd stanowią silniki NK-32-02. Drugi Tu-160M oblatano w 2021 roku (Boris Wieriemiej, nr fabr. 4-01). W 2022 i 2023 roku oblatano trzeci i czwarty zmodernizowany Tu-160M (Ilja Muromiec, nr fabr. 8-01 i Aleksandr Mołodczyj, nr fabr. 8-02). Ogółem do 2024 roku zmodernizowano cztery Tu-160MWedług ogólnikowych informacji w innych źródłach (bez numerów i nazw samolotów), w latach 2020-2021 przekazano sześć zmodernizowanych samolotów, a w 2024 dwa kolejne ().
Służba W maju 1987 pierwsze samoloty weszły na uzbrojenie radzieckiego Lotnictwa Dalekiego Zasięgu – 184 Gwardyjskiego Pułku Ciężkich Bombowców stacjonującego w Pryłukach w Ukraińskiej SRR, zastępując Tu-16 i Tu-22M3. Pierwsze strzelania rakietami Ch-55 rozpoczęły się w lipcu tego roku. Dopiero w 1989 roku zakończono próby państwowe samolotu. Pierwszy lot poza granice ZSRR, nad Morze Barentsa, miał miejsce w maju 1991 roku.