Stan ten trwał do 1962, kiedy to zbiory znalazły się w nowym, specjalnie zbudowanym dla potrzeb placówki budynku, otwartym w 1965, przebudowanym od 1981 i ponownie otwartym w 1994.
Zbiory W placówce gromadzone są zbiory obrazujące historię, kulturę i sztukę obu Ameryk od czasów prehistorycznych do współczesnych ze szczególnym uwzględnieniem archeologii kultur prekolumbijskich, etnografii i sztuki kolonialnej.
Według Encyklopedii sztuki starożytnej (wyd. 1998) w zbiorach Muzeum Ameryki znajdowało się około 9500 zabytków archeologicznych z obszaru Nowego Świata (w tym 6500 ceramicznych naczyń i figurek z Mezoameryki, Obszaru Przejściowego i Andów, 800 narzędzi i rzeźb kamiennych, 700 zabytków sztuki złotniczej i metalurgii, 300 tkanin i 1200 przedmiotów z drewna i innych materiałów). Obecnie (2010) placówka na swojej stronie internetowej przyznaje się do posiadania 25 tysięcy eksponatów muzealnych.
Do najważniejszych zabytków znajdujących się w zbiorach muzeum należy zaliczyć tzw. Stelę Madrycką, kodeksy: Trocortesiano i Tudela oraz wymienioną kolekcję kolumbijskiego złota w tym