W późniejszych latach był profesorem Woodstock College oraz Katolickiego Uniwersytetu Ameryki w Waszyngtonie, a na Uniwersytecie Fordham wykładał nauki społeczne i religię. W latach 1991–1997 zasiadał w Międzynarodowej Komisji Teologicznej. Wykładał ponadto gościnnie na kilkunastu innych uczelniach.
Jest uważany za jednego z najwybitniejszych współczesnych teologów katolickich USA. W swoich książkach (wydał ich ponad 20) oraz artykułach (ponad 650) zajmował się problematyką ekumenizmu oraz dorobkiem Soboru Watykańskiego II. Pełnił funkcję prezydenta Katolickiego Towarzystwa Teologicznego Ameryki oraz prezydenta Amerykańskiego Towarzystwa Teologicznego (założonego przez grupę teologów protestanckich, w tym Allena Mary Dullesa, jego dziada, czołowego teologa prezbiteriańskiego). Odebrał ponad 20 doktoratów honoris causa, głównie uczelni amerykańskich.
21 lutego 2001 Jan Paweł II mianował go kardynałem, nadając diakonię Santissimi Nomi di Gesù e Maria in via Lata. O. Dulles miał wówczas już 82 lata i ze względu na wiek został zwolniony z obowiązku przyjęcia sakry biskupiej, nie miał również nigdy prawa udziału w konklawe.
Publikacje Avery Dulles SJ, Posługa kapłańska w świecie współczesnym. Refleksje teologiczne, przeł. Barbara Żak, eSPe, Kraków 2005, ss.