Kariera Początkiem jego filmowej kariery był napisany wspólnie z Wesem Andersonem scenariusz do 13-minutowej opowieści o trzech złodziejaszkach amatorach (1994), który po dwóch latach doczekał się realizacji jako kinowa komedia przygodowa Trzech facetów z Teksasu (Bottle Rocket, 1996), a jego debiutancka rola nieudacznika Dignana przyniosła mu nagrodę Lone Star Film & Television w Dallas. Kolejny scenariusz duetu Anderson-Wilson do filmu Rushmore (1998) zdobył nagrodę Lone Star Film & Television, a następny do czarnej komedii Genialny klan (The Royal Tenenbaums, 2001) był nominowany do Oscara i nagrody Brytyjskiej Akademii Filmowej (BAFTA) w kategorii Najlepszy Oryginalny Scenariusz.
Po udziale w thrillerze przygodowym Anakonda (Anaconda, 1997) jako antropolog, filmie katastroficznym Armageddon (1998) w roli geologa, dramacie The Minus Man (1999) jako tajemniczy nieznajomy, thrillerze Nawiedzony – niektóre domy rodzą się złe (The Haunting, 1999), dramacie wojennym Za linią wroga (Behind Enemy Lines, 2001) jako stacjonujący na Bałkanach pilot amerykańskiej marynarki wojennej, jego żywiołem na ekranie stały się komedie.