W połowie lat 60. była współorganizatorką Wydziału Filozofii Uniwersytetu Illinois w Chicago, pełniła też funkcję jego dyrektora (chair). Następnie przeniosła się na Uniwersytet Północno-Zachodni. W 1973 podjęła pracę na Uniwersytecie Yale jako Halleck Professor. Od 1992 pracowała na tej uczelni jako profesor emerytowany, a także na Uniwersytecie Kalifornijskim w Irvine jako profesor wizytujący.
Ruth Barcan Marcus pełniła wiele prestiżowych funkcji akademickich, otrzymała też wiele nagród. Do otrzymanych przez nią nagród należą Medal Collège de France (1986), doktorat honoris causa University of Illinois (1995), nadawany przez Uniwersytet Yale Wilbur Cross Medal (2000), Machette Prize. Do pełnionych przez nią funkcji należą stanowisko przewodniczącego Elizabethan Club (1989–1990), dyrektora National Board of Officers of the American Philosophical Association (Amerykańskiego Towarzystwa Filozoficznego; 1967–1983), przewodniczącego oddziału centralnego Amerykańskiego Towarzystwa Filozoficznego (1976–1978), przewodniczącego (1990–1993), a od 1994 przewodniczącego honorowego Institute Internationale de Philosophie.