Po 1920 liczba parafian zaczęła wzrastać w związku z przebywaniem w Terespolu żołnierzy URL, internowanych na mocy traktatu ryskiego. W 1926 parafia (łącznie z proboszczem, ks. Aleksandrem Nikolskim) pod presją władz państwowych przyjęła oficjalnie neounię, jednak zdecydowana większość dotychczasowych wiernych nadal praktykowała prawosławie (na początku lat 30. w Terespolu było ok. 1000 prawosławnych i niespełna 500 neounitów – po 1937 liczba tych ostatnich spadła poniżej 100).
W czasie II wojny światowej, biskup Tymoteusz (Szretter) reaktywował w Terespolu parafię prawosławną (22 maja 1941). Pierwszym proboszczem był ks. Aleksander Nikolski, który powrócił do prawosławia. Po wojnie, w wyniku akcji „Wisła” (1947) większość ludności prawosławnej została wysiedlona, a cerkiew przez rok była zamknięta.
W 2013 w życiu parafialnym regularnie uczestniczyło ok. 120 osób. Wierni zamieszkują, oprócz Terespola (), także Lebiedziew (gdzie znajduje się drugi cmentarz będący pod opieką terespolskiej parafii), Lechuty Duże, Lechuty Małe i Łobaczew Mały. Od połowy lat 90. XX w. parafia jest współgospodarzem Międzynarodowego Festiwalu Kolęd Wschodniosłowiańskich.