Po bitwie pod Grunwaldem zamek zdobyły wracające spod Malborka wojska polskie 21 września 1410 roku. Według Jana Długosza Władysław II Jagiełło dał w dzierżawę zamek Radzyń Jaśkowi Sokołowi (Jan Sokol z Lamberka, dowódca oddziałów czeskich walczących po stronie polskiej), a w zamku pozostała polsko-czeska załoga, m.in. Jan Žižka. Jednak po I pokoju toruńskim w 1411 r. zamek powrócił w ręce Krzyżaków. Po wojnie trzynastoletniej znalazł się w granicach Prus Królewskich, będąc już od 1454 r. siedzibą polskich starostów. W czasie wojny polsko-szwedzkiej w 1628 roku został poważnie zniszczony w trakcie oblężenia przez Szwedów, którzy wysadzili dużą część zamku a następnie jego ruiny zostały opuszczone.
Po I rozbiorze Polski w 1772 r. był początkowo siedzibą zarządu dóbr ziemskich, po przeniesieniu której zaczął być stopniowo rozbierany przez okoliczną ludność za pozwoleniem władz pruskich. Z pozyskanego materiału budowlanego wzniesiono wiele domów w Radzyniu. W 1837 r. na skutek protestów przerwano rozbiórkę, a w dwa lata później rozpoczęto pierwsze prace zabezpieczające. Ruiny były poddawane dalszym zabiegom konserwatorskim w ciągu XIX i XX w. (m.in. odgruzowanie terenu zamku, zabezpieczenie sklepień w piwnicach, zadaszenie kaplicy, następnie w latach 60.