Po rozpoczęciu studiów na wydziale anglistyki poznał profesora Kennetha Rowe'a, który ukierunkował go na dramaturgię. Przez resztę życia pozostał w ścisłych relacjach ze swoją Alma Mater, ustanawiając uniwersytecką nagrodę Arthur Miller Award w 1985, nagrodę Arthur Miller Award for Dramatic Writing w 1999 oraz użyczając swego nazwiska dla Arthur Miller Theatre w 2000.
W 1937 napisał sztukę Honors at Dawn, która również otrzymała Avery Hopwood Award. W następnym roku uzyskał stopień licencjata na Wydziale Anglistyki. Dołączył do Federal Theater Project oraz do New Deal Agency, agencji założonej, by zapewniać pracę w teatrze. Wybrał pracę w teatrze, mimo że otrzymał ofertę pracy jako scenarzysta dla 20th Century Fox. Jednak Amerykański Kongres, obawiając się o możliwe przenikanie komunizmu do projektu, zamknął go. Miller rozpoczął pracę w Brooklyn Navy Yard, pisząc w międzyczasie sztuki radiowe, które były grywane w CBS. Został zwolniony z obowiązku służby w armii amerykańskiej podczas II wojny światowej z powodu urazu rzepki kolanowej nabytego w szkole średniej. Pracował jednak przez rok jako monter w bazie wojennej w Brooklynie.
W 1947 otrzymał nagrodę Nowojorskiego Klubu Krytyków Teatralnych za spektakl Wszyscy moi synowie.