Dwukrotnie sprawował regencję w imieniu Jana VIII, gdy ten wyjeżdżał na Zachód szukając pomocy i pertraktując w sprawie unii kościelnej. W 1427 roku wspierał brata w wojnie na Peloponezie. Wówczas Paleologowie zajęli ziemie panujących tam Tocchich, a Konstantyn otrzymał za żonę Magdalenę Tocco. Rok później Jan VIII obsadził Peloponez przez swoich trzech braci: Teodora II, który rządził tam już od 1408 roku i któremu dodał Tomasza oraz właśnie Konstantyna. Bracia podzielili się terytoriami i wspólnie zarządzali półwyspem. Tytuł despoty Morei przysługiwał Teodorowi, jako temu, który dzierżył Mistrę – stolicę.
Rządy na Peloponezie Konstantyn rządził na Peloponezie w despotacie Morei wraz z braćmi od 1428 do 1449 roku. Do 1443 panował wraz ze starszym od siebie Teodorem II, a od 1430 wraz z młodszym Tomaszem. W 1443 Teodor przeniósł się na prośbę Jana VIII do Selimbrii, gdzie zmarł w 1448 roku. Konstantyn po objęciu tronu Cesarstwa przekazał współrządy w Morei kolejnemu bratu – Demetriuszowi. Od 1449 roku despotami Morei byli dlatego Tomasz i Demetriusz, a Konstantyn odpowiadał za obronę Konstantynopola. Tytuł despoty Morei rezerwowano zwykle dla tego, który dzierżył Mistrę – stolicę despotatu, ale niekiedy (i jest to prawidłowe) nazywano rządzących na Peloponezie Paleologów „despotami Mistry i Morei”.