Ponadto nowa cerkiew znalazła się bliżej wsi, w których zamieszkiwała większość parafian (Lewki, Parcewo). Pierwszy pisemny dokument o tej świątyni pochodzi z 1560 – jest to dekret króla Zygmunta Augusta nadający ziemię cerkwi Woskresieńskiej.
Zawarcie unii brzeskiej (1596) wywołało znaczny sprzeciw parafian. W celu obrony prawosławia powstało bractwo cerkiewne, które w 1599 uzyskało przywilej od patriarchy Konstantynopola. Chociaż w 1636 cerkiew (najpóźniej ze wszystkich bielskich świątyń) została siłą przejęta przez unitów, bractwo nadal przewodziło kultywowaniu tradycji prawosławnych.
Pod koniec XVII i na początku XVIII w. okolice Bielska Podlaskiego zostały spustoszone przez wojny i epidemie. Spowodowało to znaczy spadek liczby parafian. Mimo to w 1710 rozpoczęto budowę nowej cerkwi. Ze względu na brak funduszy udało się wznieść niewielką, jednokopułową świątynię, posiadającą cztery okna. Cerkiew przez jeszcze wiele lat nie miała podłogi ani pokrycia kruchty. W latach 90. XVIII w. świątynia była w bardzo złym stanie technicznym i nie nadawała się do odprawiania w niej nabożeństw. W 1797, za zgodą władz pruskich, na potrzeby parafii zaczęto wykorzystywać opustoszały kościół przy klasztorze karmelitów, znajdującym się w pobliżu traktu litewskiego.