Pierwsza cerkiew istniała do lat 70. XIX w. W 1875, bezpośrednio po likwidacji unii na południowym Podlasiu, z inicjatywy władz carskich wzniesiono nową drewnianą świątynię, która uległa zniszczeniu w czasie I wojny światowej (na jej miejscu znajduje się obecnie rzymskokatolicki kościół Zmartwychwstania Pańskiegored. K. Kolendo-Korczakowa, A. Oleńska, M. Zgliński: Katalog zabytków sztuki w Polsce. Województwo lubelskie powiat Biała Podlaska. Warszawa: Instytut Sztuki Polskiej Akademii Nauk, 2006, s. 138.). Na początku lat 30. XX w. zbudowano na miejscowym cmentarzu prawosławnym drewnianą kaplicę, która przez ponad 60 lat była jedyną we wsi świątynią prawosławną. Obecna cerkiew parafialna powstała w latach 1996–1998 z adaptacji dawnego budynku mieszkalnego, do którego dobudowano wieżę-dzwonnicę, prezbiterium i dwie zakrystie. Konsekracja świątyni miała miejsce 9 sierpnia 1998.
W 2016 w pobliżu cerkwi rozpoczęto budowę domu parafialnegoIlona Wołosik – Poświęcenie fundamentów plebanii w Kopytowie (w artykule również zdjęcia) [dostęp: 22.04.2016.]. Budowane jest też ogrodzenie parafialnego cmentarzaOficjalna strona Polskiego Autokefalicznego Kościoła Prawosławnego – Święto parafialne w Kopytowie [dostęp: 12.08.2016.].
Zasięg terytorialny Kopytów, Kopytów-Kolonia, Zagacie, Wołoszki