Parafia korzystała początkowo z wynajmowanej kaplicy luterańskiej przy ulicy Strumykowej, następnie zaś z kaplicy kalwińskiej przy ulicy Dominikańskiej. W 1924 otwarto pierwszą samodzielną kaplicę prawosławną, jednak była ona zbyt mała, by wystarczyć potrzebom parafii. W 1927 na cerkiew św. Mikołaja wyświęcony został gmach dawnego zboru ewangelickiego na Rynku Nowomiejskim, użytkowany do 1939. W roku następnym liczbę prawosławnych w Toruniu szacowano na 1500 osób.
W 1939 parafia w Toruniu została administracyjnie dołączona do eparchii berlińskiej i niemieckiej Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego poza granicami Rosji, w której pozostawała do momentu wyzwolenia tej części Polski spod okupacji niemieckiejS. Dudra, Kościół prawosławny..., s. 22.. Po II wojnie światowej ponownie znalazła się w jurysdykcji PAKP jako jedna z 5 placówek duszpasterskich tworzących dekanat pomorski diecezji warszawskiejS. Dudra, Kościół prawosławny..., s. 117..
Liczba prawosławnych w Toruniu gwałtownie spadła po II wojnie światowej. Według danych z 1951 parafię tworzyło 117 osób, w 1968 odnotowano ich 45, w 1970 – 46K. Urban, Kościół prawosławny..., s. 120, 132..
30 października 2021 r. dotychczasową placówkę filialną w Grudziądzu przekształcono w samodzielną parafię.
Parafia korzysta z cmentarza św.