Wilshere znalazł się w składzie Arsenalu na sezon 2008/2009 i otrzymał koszulkę z numerem 19, noszoną wcześniej przez Gilberto Silvę. 13 września 2008 roku zadebiutował w Premier League w meczu z Blackburn Rovers. Zmienił w 84. minucie Robina van Persiego. W czasie debiutu miał 16 lat i 256 dni i stał się najmłodszym graczem Arsenalu grającym w lidze, wcześniej był nim Cesc Fàbregas. Następnie, 23 września 2008 w meczu Pucharu Ligi z Sheffield United strzelił pierwszą bramkę dla klubu. 25 listopada zadebiutował w Lidze Mistrzów przeciwko Dynamo Kijów. Jack Wilshere wrócił do pierwszego składu Arsenalu po długoterminowej kontuzji której doznał w czasie Emirates Cup w 2011 roku. Wystąpił on w meczu przeciwko Tottenhamowi 17 listopada 2012 roku. Derby te okazały się zwycięskie dla Kanonierów, którzy strzelili 5 bramek, a stracili 2.
Bolton Wanderers 29 stycznia 2010 został wypożyczony do Boltonu Wanderers. Rozegrał tam 14 spotkań ligowych i strzelił jedną bramkę, po czym powrócił do Arsenalu.
Kariera reprezentacyjna Wilshere rozegrał dwa mecze w reprezentacji Anglii U-16, dziewięć w U-17, jeden w U-19 oraz pięć w U-21.
7 sierpnia 2010 został powołany do dorosłej reprezentacji na towarzyski mecz z Węgrami.