Po krótkim pobycie w parafii Najświętszej Maryi Panny Matki Kościoła i św. Jakuba Apostoła w Brzesku został 2 listopada 1926 roku skierowany jako wikariusz do parafii Przemienienia Pańskiego w Radomyślu Wielkim. Pracował tam do września 1929 roku, kiedy został przeniesiony do parafii Przemienienia Pańskiego w Ropczycach, z którą miał związać się do końca życia. Poza obowiązkami duszpasterskimi uczył religii w szkołach powszechnych, miejscowym gimnazjum i seminarium nauczycielskim. W 1937 roku był współzałożycielem Towarzystwa Przyjaciół Miasta Ropczyc (późniejsze Towarzystwo Przyjaciół Ziemi Ropczyckiej) i jego pierwszym przewodniczącym. Podczas okupacji hitlerowskiej zaangażował się w organizację w Ropczycach nowych szkół: ogrodniczej i mechanicznej. Nauka w nich chroniła młodzież przed wywózką na roboty przymusowe do Rzeszy. Zaraz po wyzwoleniu, pod koniec 1944 roku, uruchomiono w mieście dzięki jego staraniom Gimnazjum i Liceum Mechaniczne, a wkrótce potem Szkołę Ogrodniczą. Jan Zwierz był do 1949 roku dyrektorem obydwu szkół.