W 1985 roku pierwsza liga zwiększona została o 6 klubów, osiągając stan 22 klubów, a następnie podzielona na Premier League i First League. Athlone Town znalazł się w nowej pierwszej lidze, czyli Premier League. W roku 1987 klub zajął ostatnie miejsce i spadł do First League. Po rocznym pobycie w II lidze, dzięki zajęciu pierwszego miejsca Athlone Town powrócił do najwyższej ligi Irlandii. Po kilku latach w I lidze klub w sezonie 1991/92 znów spadł do II ligi.
Do pierwszej ligi Athlone Town powrócił w sezonie 1993/94 dzięki drugiemu miejscu w II lidze za klubem Sligo Rovers. Powrót okazał się krótkotrwały, gdyż klub spadł z ligi już w 1996 roku i do dziś gra w II lidze. Athlone Town bliski był awansu do I ligi w 2001 roku – zabrakło tylko 1 punktu by wyprzedzić Monaghan United.
Athlone Town swoje mecze domowe rozgrywa na oddanym do użytku w 2007 roku stadionie Athlone Town Stadium – pierwszą trybunę oddano do użytku 9 marca, kiedy to Athlone Town rozegrał mecz z klubem Kilkenny City. Przed otwarciem tego obiektu drużyna przez wiele lat występowała na St.