W 1987 r. Blunkett wygrał wybory powszechne w okręgu Sheffield Brightside i zasiadł w Izbie Gmin. Szybko został głównym mówcą opozycji ds. samorządów lokalnych. W 1992 r. został ministrem zdrowia w gabinecie cieni Johna Smitha, a w 1994 r. ministrem edukacji w gabinecie cieni Tony’ego Blaira. Po wyborczym zwycięstwie laburzystów w 1997 r. Blunkett objął tekę ministra edukacji i zatrudnienia jako pierwszy w historii niewidomy członek gabinetu.
Po kolejnym zwycięstwie laburzystów w 2001 r. Blunkett otrzymał stanowisko ministra spraw wewnętrznych. Na tym stanowisku działał na rzecz zaostrzenia polityki wobec imigrantów oraz rozszerzenia kompetencji śledczych organów państwa. Blunkett zrezygnował ze stanowiska w grudniu 2004 r. Przyczyną był skandal, jaki wybuchł niewiele wcześniej. Od 2001 r. Blunkett miał romans z dziennikarką Spectarora, Kimberly Fortier, z którą rozstał się w sierpniu 2004 r. Wkrótce potem złożył pozew do sądu o uznanie go za ojca nienarodzonego dziecka Fortier oraz jej urodzonego w 2002 r. syna. Podczas rozprawy ujawniono fakt, że Blunkett dokonywał machinacji przy przedłużeniu wizy filipińskiej opiekunki dla dzieci zatrudnionej w Fortier. Ujawnienie sprawy wizy wywołało krytykę w gabinecie i Blunkett musiał podać się do dymisji.